Cả ông nội của ông, Foster, và chú ông, Robert Lansing, chồng của Eleanor Foster, đã giữ chức vụ Bộ trưởng Ngoại giao. Em trai của ông, Allen Welsh Dulles, từng là Giám đốc Trung tâm Tình báo dưới sự giám sát của Dwight D. Eisenhower, và em gái của ông, Eleanor Lansing Dulles, được ghi nhận vì công việc của bà trong việc tái thiết nền kinh tế của châu Âu sau chiến tranh trong suốt hai mươi năm Bộ Ngoại giao.

Vào ngày 26 tháng 6 năm 1912, Dulles kết hôn với Janet Pomeroy Avery (1891-1969), người anh họ đầu tiên của David Rockefeller.[3]. Họ có hai con trai và con gái. Con trai John W. F. Dulles (1913-2008) là một giáo sư về lịch sử và chuyên gia tại Brazil tại Đại học Texas ở Austin.[4] Con gái của họ, Lillias Dulles Hinshaw (1914-1987), đã trở thành một Mục sư Presbyterian. Con trai của họ là Avery Dulles (1918-2008) đã chuyển đổi sang Công giáo La mã, bước vào trật tự Dòng Tên, và trở thành nhà thần học Mỹ đầu tiên được bổ nhiệm làm hồng y.